Hyloscirtus condor, Almendáriz & Brito & Batallas & Ron, 2014

Almendáriz, Ana, Brito, Jorge, Batallas, Diego & Ron, Santiago, 2014, Una especie nueva de rana arbórea del género Hyloscirtus (Amphibia: Anura: Hylidae) de la Cordillera del Cóndor, Papéis Avulsos de Zoologia (São Paulo) 54 (4), pp. 33-49 : 37-46

Hyloscirtus condor sp. nov.

( Fig. 1 )

Holotipo

Un macho adulto ( MEPN 14758 ) colectado por Jorge Brito, en una quebrada adyacente al campamento de avanzada Nº 2 y que corresponde a la formación vegetal Bosque siempreverde montano sobre mesetas de arenisca de la Cordillera del Cóndor ( Ministerio del Ambiente, 2012), Cantón Nangaritza, Parroquia Nuevo Paraíso, Reserva Biológica Cerro Plateado, Zamora Chinchipe, Ecuador, 04°36’15.9”S, 78°49’16.4”O, 2317 m, 21 de agosto de 2012 .

Paratopotipos (7)

Seis machos adultos (MEPN 14754, 14755, 14756, 14757, 14759 y 14760), colectados por Jorge Brito el 21 de agosto de 2012 y un macho adulto (MEPN 14761) colectado por Jonas Nilson el 22 de agosto del 2012, en la localidad típica.

Paratipos (3)

Un macho joven ( MEPN 14753 ), colectado por Vladimir Carvajal el 21 de agosto de 2012, en una quebrada a 800 m de distancia de la localidad típica (04°36’13.8”S, 78°49’42.0”O, 2078 m). Lote de renacuajos ( MEPN 14762 ) colectados por Jorge Brito en el punto indicado anteriormente, el 23 de agosto de 2012. Lote de renacuajos ( MEPN 14752 ) colectados por Ana Almendáriz y Jorge Brito el 18 de agosto de 2012 en la quebrada junto al Campamento de avanzada Nº 1 y que corresponde a la unidad de vegetación denominada Bosque siempre verde montano bajo sobre mesetas de arenisca de las cordilleras del Cóndor-Kutukú ( Ministerio del Ambiente, 2012), en el sector bajo de Cerro Plateado (04°35’40.9”S, 78°51’15”O, 1620 m) .

Diagnóstico

Una especie del grupo Hyloscirtus larinopygion como lo define Duellman & Hillis, 1990; Faivovich et al., 2005 y lo ratifica Wiens et al. 2005, con medidas que varían de 64.88 a 73.82 mm LRC en machos adultos y de 47.94 mm en macho joven (Tabla 2), presenta las siguientes características que le hacen única entre sus congéneres: (1) ausencia de bandas diagonales en los flancos; (2) en vida, dorso café canela con puntos amarillo oscuro (amarillo trogón), a nivel de las extremidades anteriores esta combinación de colores se vuelve más tenue y el color café cambia a gris-oliva; (3) color ventral gris claro; (4) iris dorado con finas reticulaciones; (5) pupila horizontal negra; (6) anillo timpánico no distinguible; (7) notable pliegue supratímpánico; (8) 3/4 dientes vomerinos; (9) brazos hipertrofiados; (10) dedos de la mano y pie con rebordes cutáneos; (11) espina prepólica curvada y puntiaguda; (12) tubérculos palmares redondeados; (13) tubérculos subarticulares redondeados; (14) tubérculo metatarsal interno pequeño y ovalado; (15) fino pliegue metatarsal; (16) tubérculo tarsal ausente; (17) en preservante el cuerpo es gris oscuro con puntos crema y el vientre oliva.

Comparaciones

En Hyloscitus condor el patrón de coloración dorsal es singular y le diferencia de las especies restantes del grupo H. larinopygion . Según las fotografías de la figura 1 de Coloma et al. (2012) y Ron et al., (2013), las únicas especies con manchas redondeadas en el dorso son H. pantostictus e H. princecharlesi . En H. pantostictus las manchas son de tamaño mediano, color rojo-coral, esparcidas en todo el dor- so. En H. princecharlesi son mucho más grandes y de color rojo geranio. En la especie nueva las manchas son pequeñas, de color amarillo-trogón y se distribuyen en todo el cuerpo. En tamaño, H. condor (LRC promedio = 70.33 mm) supera el rango de todas las especies del grupo H. larinopygion , siendo el más cercano en machos de H. ptychodactylus (LRC promedio = 65.9 mm, Duellman & Hillis, 1990), una especie del occidente de los Andes. El hocico de H. condor es truncado en vistas lateral y dorsal, al igual que en H. tapichalaca (Kizirian et al., 2003) , H. criptico (Coloma et al., 2012) , H. larinopygion ( Duellman, 1973) e H. pricecharlesi (Coloma et al., 2012) . La especie nueva ( Fig. 1 ) está cercanamente relacionada con H. tapichalaca ; las dos especies comparten la presencia de una espina prepólica, siendo un poco más curva y puntiaguda en H. condor ( Fig. 3A ). Ambas especies también comparten la ausencia de homoesternón ( Fig. 3B ) y la presencia de un tubérculo pequeño y cónico en el talón, el mismo que es menos notorio que en H. psarolaimus , H. pacha ( Duellman & Hillis, 1990) , H. stauferorum ( Duellman & Coloma, 1993) e H. tigrinus (Coloma et al., 2012) . Hyloscirtus condor difiere de H. tapichalaca (Kizirian et al., 2003) por su coloración dorsal, café canela con puntos amarillo trogón (dorso gris oliva con flancos café grisáceos, discos digitales, rodillas y margen exterior del antebrazo blanco en H. tapichalaca, Kizirian et al., 2003 ), en el número de dientes vomerinos: 5/5 en H. tapichalaca (Kizirian et al., 2003) y 3/4 en H. condor ; además, las diapófisis sacras son dilatadas (planas y triangulares) en H. condor ( Fig. 3C ) y cilíndricas en H. tapichalaca (Kizirian et al., 2003) . En Hyloscirtus condor los discos terminales no son coloreados, se presentan ama- rillos en H. pantostictus ( Duellman & Hillis, 1990 y Duellman & Berger, 1982), anaranjados en H. lindae (Duellman & Altig, 1978) y blancos en H. tapichalaca (Kizirian et al., 2003) .

Descripción del holotipo

Macho adulto (71.4 mm LRC); la cabeza es más ancha que larga (largo de la cabeza equivale al 92.75% del ancho de la cabeza), más ancha a la altura de la mandíbula (25,09 mm), lo que representa el 29,5% del LRC; textura de la superficie dorsal de la cabeza rugosa, tornándose algo tuberculada sobre los párpados; ancho el párpado 98% de la distancia interorbital; espacio no deprimido entre las aberturas nasales; hocico truncado en vistas dorsal y lateral; las aberturas nasales ovaladas, en dirección lateral y ligeramente levantadas; canto rostral corto ligeramente cóncavo; ojo grande, 33.65% del largo de la cabeza, su diámetro es 1.92 veces tan largo como su distancia desde la abertura nasal; labios ligeramente abultados; no se distingue el anillo timpánico; pliegue supratimpáni- co notable y continúa oblicuamente hasta la región escapular, alargado formando una arruga tuberculada hasta la inserción del brazo, orientado oblicuamente en aproximadamente 30º al plano horizontal.

El cuerpo de apariencia mediana-grande, robusto, extremidades gruesas, particularmente los antebrazos. La piel del cuerpo es finamente aerolada, asentuándose hacia los flancos, no hay indicios de glándulas en la región inguinal; ventralmente la piel es finamente aerolada y hacia la garganta es más tenue. Ligera membrana axilar. Pliegue supracloacal transversal y largo; abertura cloacal dirigida postero-ventralmente, en el nivel medio de las extremidades posteriores.

Dedos largos y anchos con rebordes cutáneos laterales en los dedos II y III; discos redondeados que superan levemente el ancho de los dedos. Longitudes relativas de los dedos: III> IV> II> I; fórmula de la membrana para los dedos manuales: I 2-2 II 2½-3 III 3 - 2½ IV; superficie palmar ( Fig. 4A ) con surcos profundos, tubérculos subarticulares grandes, prominentes y redondeados, siendo más grandes los de los dedos III y IV; tubérculos supernumerarios pequeños y redondeados; tubérculo tenar plano, gran- de y de forma elíptica; tubérculo palmar asimétrico al parecer compuesto de tres tubérculos pequeños, de textura tuberculada; antebrazo sin ornamentación; espina prepólica, curvada y puntiaguda.

Miembros posteriores robustos y largos, longitud de la tibia 37.50, que representa el 52.4% de LRC; está presente el pliegue tarsal interno y cubre el tarso longitudinalmente; dedos pediales largos y con discos menos anchos que los de las manos; lon- gitudes relativas de los dedos: IV> III> V> II> I; fórmula de la membrana para los dedos pediales: I 2 + -2 + II 1 -- 2 - III 2-3½ IV 2 -- 2 V; tubérculos subarticulares redondeados o ligeramente ovalados, siendo más grande el del dedo V; están ausentes los tubérculos supernumerarios pediales; largo del pie 44,6% de LRC; tubérculo metatarsal interno grande, alargado y en la parte proximal redondeado ( Fig. 4B ); ausente el tubérculo metatarsal externo.

Coanas pequeñas y ovaladas, notablemente separadas una de otra y casi verticales al piso de la boca; los procesos dentigeros del vómer se hallan en posición transversal y los dientes vomerinos alcanzan un número de 3/4; lengua amplia cordiforme y parcialmente adherida al piso de la boca; hendiduras vocales pareadas, alargadas, pequeñas, ubicadas en posición lateral en la base de la boca hacia el ángulo de la mandíbula; saco vocal único, pequeño, en posición media y subgular, externamente forma un pliegue dérmico transversal.

Color en vida

El Holotipo con un dorso café canela con puntos amarillo oscuro (amarillo trogón), extendiéndose hacia los flancos y extremidades; a nivel de las extremidades anteriores la coloración se vuelve más tenue y el color café cambia a gris-oliva; el color ventral es gris claro y el iris dorado con finas reticulaciones café-ferroso ( Fig. 1 ). El macho joven presenta una coloración dorsal café-leonado ( Fig. 5A ), el mismo que toma tintes amarillo-ocre en la parte anterior de la cabeza. Se presentan manchas negras dispersas en el dorso y sobre las extremidades posteriores forman bandas transversales poco conspicuas; hacia los flancos y parte interna de los muslos hay manchas salmón-amarillento, rebordes cutáneos crema, el vientre es gris claro ( Fig. 5B ) y en la región gular se notan unas manchas difusas. El iris es amarillento y la pupila horizontal y negra.

Color en preservante

Dorsalmente, el cuerpo, flancos y extremidades de color gris oscuro neutro ampliamente cubiertos por puntos pequeños blanquecinos ( Fig. 6A ); vientre e interior de las extremidades de color gris mediano neutro; región gular y a la altura del esternón color gris perla ( Fig. 6B ).

Dimensiones del holotipo (mm): LRC 71.46; LTI 37.50; LPI 31.98; LCA 23.27; ACA 25.05; DEN 5.87; DIO 7.83; DON 5.14; DOJ 7.68, DTI 4.10. Tabla 2.

Descripción de los renacuajos

Las larvas de Hyloscirtus condor son de ambientes lóticos y de tipo suctorial; para el análisis se utilizó dos lotes: MEPN 14752 con seis individuos y MEPN 14756 con tres. De este material se obtuvo muestras de los estadíos 22 a 41 ( Gosner, 1960). Para la descripción se seleccionó un renacuajo en estadío 25 ( Gosner, 1960) del lote MEPN 14752. Sin embargo, la totalidad de renacuajos (n = 9), en diferentes estadios (21-41) fueron usados para definir la variabilidad en dimensiones, como se observa en la Tabla 3.

A continuación se detallan las medidas: Longitud total 78.6 mm, longitud del cuerpo 29.9 mm, 38% de la longitud total; ancho del cuerpo 16.5 mm, altura del cuerpo 14.7 mm. Visto desde arriba el hocico es redondeado. Ojos dorsales 3.6 mm hasta la fosa nasal. Longitud de la cola 51.2 mm (65% del largo total), ancho de la musculatura de la cola 6.8 mm, alto de la musculatura de la cola 9.8 mm. Las aletas dorsal y ventral comienzan en la base de la cola. El espiráculo sinistral se encuentra en la parte media del cuerpo, la parte anterior se halla adherida al cuerpo, longitud del tubo 2.86, ancho transversal del tubo1.83; abertura espiracular dirigida posterodorsalmente. Tubo cloacal libre, abierto y con dirección ventroposterior; longitud del tubo 4.40 y 3.18 de ancho transversal. El disco oral ( Fig. 7A ) tiene dirección anteroventral. Disco oral, 7.7 mm (49.6% del ancho del cuerpo). El labio anterior y posterior presenta dos filas completas de papilas marginales irregulares. La fórmula de dientes labiales es 9 (9)/13 (1), (Grupo A, según Sánchez, 2010). A-1 completa, A-9 con un espacio en la mitad de la fila, P-1 con un espacio pequeño en el centro, P-2-P-13 de diferente longitud. En vida, la coloración dorsal gris- verdoso uniforme, vientre ne- gruzco; aletas superior e inferior y musculatura gris transparente con manchas oscuras. En preservante, el dorso es gris oscuro, más claro en la parte anterior de la cabeza, con las estructuras de la boca visibles des- de arriba; abdomen gris blanquecino, más oscuro en la parte media. Musculatura de la cola crema oscuro, con una delgada línea negra que va desde la base de la cola hasta la parte media; aleta superior gris transparente con abundantes manchas oscuras, aleta inferior con escasas manchas. ( Fig. 7B ).

Variación: La variación de caracteres numérico-morfológicos basados en los estadíos 22-41 se muestran en la Tabla 3, nueve renacuajos entre las etapas 22-41 exhiben notable variación, en la longitud total desde 51.93 hasta 93,15; en la longitud corporal de 17.19 a 31.61, en la longitud de la cola desde 35.17 hasta 62.17 y en el número de hileras de dientes, de 7 (7)/10 (1) en el estadío 24 a 5 (5)/9 (1) en el estadío 41.

Comparaciones: Siendo Hyloscirtus tapichalaca la especie más cercana a H. condor , no se pueden hacer las comparaciones respectivas entre los renacuajos de estas dos especies pues no se dispone del material de H. tapichalaca . Sin embargo, por pertenecer al grupo larinopygion , realizamos las comparaciones con la información disponible.

Coloma et al. (2012) describieron los renacuajos de seis especies de Hyloscirtus ( H. larinopygion , H. lindae , H. pantostictus , H. princecharlesi , H. psarolaimus y H. tigrinus ). Al comparar este material con los renacuajos de Hyloscirtus condor en estadío 25 ( Gosner, 1960) se observa que éstos son notablemente más grandes que aquellos descritos por Coloma et al. (2012), en H. condor la longitud total de la larva es de 78.60 y supera el rango de 42.0-48.5 presente en H. psarolaimus e H. pantostictus , respectivamente. Caso similar se presenta en las otras medidas que son usuales para las larvas; con relación a la fórmula de dientes labiales, un número mayor se presenta en H. condor 9(9)/13(1) y la única especie que se acerca a la fórmula es H. psarolaimus con 7(6-7)/9(1). La situación es parecida con los datos de las larvas en estadío 36 ( Gosner, 1960), en H. condor el largo total alcanza 94.25 y el rango entre H. lindae e H. pincecharlesi está entre 65.5 y 89, respectivamente; la fórmula de dientes labiales que más se acerca a H. condor (9(9)/13(1)) es la de H. princecharlesi con 8(8)/10. Únicamente, la larva de H. tigrinus en estadío 34 (98.5) supera el largo total de H. condor pero, es notablemente menor su fórmula de dientes labiales (5(3-5/7(1)).

Historia Natural y Distribución

Se conoce únicamente del flanco occidental de Cerro Plateado, Cantón Nangaritza, Parroquia Nuevo Paraíso, Provincia Zamora Chinchipe ( Fig. 8 ); sin embargo, A. Almendáriz ha escuchado el canto de la especie en otras localidades de la Cordillera del Cóndor, particularmente en el sector del Refugio de Vida Silvestre El Zarza.

Los paratipos MEPN 14761 (macho adulto) y MEPN 14753 (macho joven) y los paratopotipos MEPN 14754 y 14755 (machos adultos) de Hyloscirtus condor fueron encontrados en vegetación ribereña de quebradas, en los sistemas boscosos de tepui (dominancia de suros, ciclantáceas y clusias), en alturas de 30 a 80 cm, la colecta se realizó entre las 20:30 y 20:50 h. El holotipo MEPN 14758 (macho adulto) y cuatro paratopotipos MEPN 14756, 14757, 14759 y 14760 (machos adultos) se capturaron a las 22:15 h, cuando estaban sumergidos parcialmente en las pozas que se forman a un lado de la corriente lótica de las quebradas, su pasividad facilitó la colecta.

Los renacuajos del lote: MEPN 14752 se colectaron en pozas de un riachuelo de aguas negras (producidas por ácidos tánicos, cuando la materia vegetal cae en el agua, Roldán, 1992), mientras que el lote: MEPN 14762, se colectó en el único riachuelo de aguas blancas, adyacente al campamento de avanzada Nº 2. Estas quebradas no superan los 3 m de ancho, y la profundidad oscila entre 10 y 60 cm; las larvas siempre fueron avistadas en el fondo del sustrato en medio de rocas y hojarasca.

Etimología

El epíteto específico es usado como sustantivo en aposición y hace referencia al sector del que provienen las colecciones, esto es, la Cordillera del Cóndor. Con esta nueva asignación, a una de las especies nuevas encontradas, queremos resaltar la importancia biológica que tiene esta cadena montañosa.

Comportamiento

Los machos de Hyloscirtus condor al ser manipulados presentaron un comportamiento antidepredatorio inusual, puesto que muerden y usan con fuerza la espina prepólica en señal de defensa para tratar de liberarse, al punto de romper los guantes de látex e incluso ocasionar rasguños leves en las manos del colector. Sin embargo, los ejemplares objeto del presente artículo, no mostraron cicatrices que indiquen confrontaciones previas.

Vocalizaciones

Las grabaciones de las vocalizaciones de Hyloscirtus condor (MEPN 14754) se realizaron el 19 de julio de 2012, a una temperatura ambiental de 18°C y 90% de humedad. La especie nueva presenta llamadas de frecuencia modulada con una sola nota pulsada y conformadas por uno o dos armónicos. La frecuencia dominante tiene un promedio de 1.02 ± 0.25 KHz y la frecuencia fundamental un promedio de 0.6 ± 0.23 KHz. Las llamadas presentan un promedio de duración de 547.08 ± 197. 60 ms, con intervalos promedio de 17092 ± 4595.07 ms, emitiendo de cuatro a cinco llamadas por minuto (Tabla 4).

Esta especie presenta tres tipos de llamadas, las cuales son claramente diferenciables tanto en sus variables temporales como en sus variables espectrales. El primer tipo de llamada es un silbido agudo con una frecuencia dominante que va de 1.20-1.29 KHz, presenta dos armónicos y una duración que varía de 626-698 ms ( Fig. 9A ). El segundo tipo de llamada es un silbido más grave en relación al primero, tiene una frecuencia dominante de 0,73-0.77 KHz, presenta un solo armónico y una duración de 286-366 ms ( Fig. 9B ). El tercer tipo de llamada es poco común ya que, en el análisis realizado solo se presentó una vez y es un sonido diferente a los dos anteriores tiene una frecuencia dominante de 1.07 KHz, presenta un armónico poco definido y una duración de 915 ms ( Fig. 9C ). Es necesario profundizar en el análisis de este tipo de variaciones con un mayor número de llamadas para establecer las diferencias intraespecíficas de las vocalizaciones de esta especie.

Comparaciones: Duellman et al. (1997) describen el canto de Hyloscirtus armatus , como una llamada de una sola nota, de tonalidades altas, compuesta de tres armónicos y con una duración entre 160-240 ms. Coloma et al. (2012) se refieren a las vocalizaciones de siete especies de Hyloscirtus , de las cuales cuatro presentan llamadas de una sola nota y sin pulsos: H. criptico , H. staufferorum , H. tapichalaca e H. pacha ; las vocalizaciones de estas especies no sobrepasan los 210 ms de du-

TABLA 4: Parámetros de las vocalizaciones de Hyloscirtus condor . A continuación de los rangos, en paréntesis los valores de la media, desviación estándar, mínima y máxima.Abreviaciones corresponden a: KHz = Kilohertzios, ms = milisegundos.

ración con intervalos cortos, mientras que en H. condor se presentan llamadas de mayor duración (promedio = 547 ms). En cuanto a los intervalos entre llamadas, los de mayor duración son los de H. condor (promedio = 17 sec) superando a los de H. pacha , el cual llega hasta 2.4 sec. En cuanto a la frecuencia dominante, los valores de H. condor (1.02 KHz) son menores a los que presentan las especies indicadas (0.79-1.60 KHz); los valores de la frecuencia fundamental de H. criptico , H. stauferorum , H. pacha son iguales a los de la frecuencia dominante; en cambio, en H. tapichalaca es menor a la frecuencia dominante (1.46 KHz). Comparativamente, H. condor coincide en mantener un valor bajo de frecuencia fundamental (0.6 KHz).

Del análisis realizado, H. condor presenta variables temporales de mayor duración y variables espectrales de menor valor.

Figures

FIGURA 1: Holotipo de Hyloscirtus condor (MEPN 14758, macho adulto, 71.4 mm LRC) de Cerro Plateado Provincia Zamora Chinchipe. Foto: J. Brito.

FIGURA 3: (A) Rayos X de la espina prepólica (Holotipo MEPN 14758, macho adulto). (B) Cintura escapular y (C) Cintura pélvica (Paratipo MEPN 14761, macho adulto 64.88 LRC). Fotos: V. Carvajal.

FIGURA 4: Morfología palmar (A) y plantar (B) de Hyloscirtus condor (Holotipo MEPN 14758, macho adulto). Fotos J. Brito.

FIGURA 5: Morfología frontal (A) y ventral (B) de Hyloscirtus condor (MEPN 14743, Paratipo, macho joven, 47.9 LRC). Fotos J. Brito.

FIGURA 6: Morfologíadorsal y ventral de Hyloscirtus condor (MEPN 14758,holotipo preservado,macho adulto, 71.4 mm LRC).FotosV.Carvajal.

FIGURA 7: Renacuajo,estadío 25 (Lote MEPN 14752).(A) Disco Oral, ancho 7.76 mm.(B) Vista lateral, largo total 78.60 mm. Fotos:J. Brito.

FIGURA 8: Ubicación de la localidad típica de Hyloscirtus condor.

FIGURA 9: Oscilogramas y sonogramas de tres llamadas de advertencia de Hyloscirtus condor (Paratopotipo MEPN 14754).