Agalychnis spurrelli Boulenger

Ortega-Andrade, H. Mauricio, 2008, Agalychnis spurrelli Boulenger (Anura, Hylidae): variación, distribución y sinonimia, Papéis Avulsos de Zoologia 48 (13), pp. 103-117 : 105-112

Agalychnis spurrelli Boulenger

Agalychnis spurrelli, Boulenger, 1913:1024 . Holotipo: B.M.N.H. 1947.2.24.24 y 25 (dos sintipos) de Peña Lisa, Condoto, Provincia de Chocó, Colombia.

Phyllomedusa spurrelli, Funkhouser, 1957 , Occasional Papers of the Natural History Museum of Stanford University, 5:39.

Phyllomedusa litodryas Duellman & Trueb, 1967:125 . Holotipo: KU 96149, 1 km oeste-suroeste de la unión del Río Mono y el Río Tuira, Provincia de Darién, Panamá, 130 m, nuevo sinónimo.

Agalychnis litodryas, Duellman, 1968 , Univ. Kansas Publ. Mus. Nat. Hist., 18:4.

Diagnosis

Agalychnis spurrelli es una especie de tamaño mediano a grande, con extensas membranas entre sus dedos. Se diferencia de las otras especies de Agalychnis por presentar los flancos y extremidades de color amarillo, anaranjado, rosado pálido o morado pálido, carente de barras oscuras contrastantes y presentando comúnmente verrugas pustulares bordeadas de negro en el dorso. ( Fig. 1 ).

Descripción

Especie mediana a grande con los siguientes caracteres: (1) rostro acuminado o sub-acuminado en vista dorsal, proyectado en perfil; (2) glándulas parotoideas indistintas; (3) piel del dorso ligeramente rugosa o lisa, granular hacia la región escapular, superficies ventrales de extremidades, zonas gular y torácica lisas, región abdominal y superficie ventral de la cloaca aeroladas; (4) Dedo manual I más corto que el II; (5) Dedo pedial I más corto que el II; (6) discos grandes, todos mayores al tímpano; (7) antebrazo más robusto que el brazo; (8) pliegue dérmico pequeño en el talón; (9) apertura cloacal dirigida postero-ventralmente entre los muslos; (10) coloración en vida de las superficies dorsales del cuerpo y extremidades verde claro a oscuro, con o sin la presencia de verrugas pustulares blancas bordeadas de negro; (11) superficies ocultas de los flancos pigmentadas desde anaranjado brillante, amarillo, rosado pálido hasta morado pálido; (12) superficies anteriores y posteriores de las extremidades coloreadas igual que los flancos; (13) gula y pecho blancos, vientre blanco; (14) pliegues dérmicos en los antebrazos, tarsos y labio inferior blancos; (15) iris rojo carmesí oscuro con delgadas reticulaciones negras, pupila vertical; (16) membrana nictitante con reticulaciones doradas; (17) SVL en machos 47.0- 75.6 mm (x = 65.90 ± 6.3 mm, n = 30) y en hembras 62.0- 92.8 mm (x = 76.4 ± 9.8 mm, n = 22).

Adultos moderadamente grandes; longitud rostro-cloaca desde 47.0 hasta 75.6 mm (x = 64.0 mm, n = 30) en machos; desde 62.0 hasta 92.8 mm (x = 77.9 mm, n = 20) en hembras; cabeza más ancha que el cuerpo; anchura cefálica entre 28.8 y 38.3 por ciento (x = 31.5, n = 39) de la longitud rostro-cloaca. Rostro alargado, acuminado o sub-acuminado en vista dorsal, proyectado de manera inclinada desde las narinas hacia el extremo del rostro en vista de perfil. Narinas protuberantes, sobresalidas lateralmente a un tercio de la distancia ente el extremo del rostro y el ojo. El canto rostral es redondo y conspicuo; región loreal cóncava; labios delgados y moderadamente acampanados. Ojos grandes, protuberantes, sobresalientes del rostro, dirigidos antero-lateralmente, entre 16.1 y 38.1 por ciento (x = 25.3, n = 39) de la longitud cefálica; pupila elíptica vertical. Un delgado pliegue dérmico se extiende desde la parte posterior de la órbita ocular, cubre el borde superior y posterior del tímpano, se dirige hacia el ángulo posterior de la mandíbula y termina en la inserción posterior del brazo. Tímpano conspicuo, postero-ventral en relación al ojo, anillo visible y grueso en su parte ventral, diámetro del tímpano entre 42.9 y 83.3 por ciento (x = 58.7, n = 39) del diámetro del ojo, separado del ojo por una distancia menor a un tercio del diámetro del tímpano.

El brazo es delgado, antebrazo robusto; pliegue ulnar delgado, se extiende desde el codo a través del borde externo del antebrazo y borde externo del cuarto dedo, hasta el disco. Discos grandes, todos de mayor diámetro en relación al tímpano. Tubérculo distal subarticular del dedo V grande y redondo, tubérculos subarticulares en los otros dedos son cónicos de tamaño medianos a pequeños. El prepóllex es alargado, aplanado y ventralmente elíptico; las excrecencias nupciales son oscuras, grandes, córneas, y no espinosas, pueden llegar hasta el tubérculo tenar, desde la base del Dedo II cubriendo toda la región dorsal del prepóllex. Todos los dedos presentan membranas en alrededor de dos tercios cubiertos por éstas, fórmula de las membranas entre los dedos I 2-2 II 1-2 III 1-2½ IV; dedo I<II<III<IV, discos anchos, elípticos redondeados; flecos laterales extensos; tubérculos supernumerarios inconspicuos, tubérculo palmar ausente, tubérculo tenar agrandado, elíptico. Extremidades posteriores delgadas; longitud de la tibia entre 35.6 y 66.0 por ciento (X = 51.5, n = 39) de la longitud rostro-cloaca. Pliegues dérmicos suaves a través de la superficies internas y externas de la tibia; pequeño pliegue dérmico atraviesa postero-ventralmente todo el talón; pliegue tarsal fuerte, se extiende a través de toda la longitud del tarso. Tubérculos tarsales ausentes; tubérculo metatarsal interno conspicuo, largo y elíptico; tubérculo metatarsal externo pequeño, visible, redondeado. Dedos moderadamente alargados y delgados, totalmente cubiertos por membranas; fórmula de las membranas entre los dedos I(2)1-2(1½)II1-2III1-2IV2-1V; discos grandes y redondeados; todos los tubérculos subarticulares son grandes y redondeados; tubérculos supernumerarios plantares inconspicuos, escasos, pequeños (KU 96149, ICN 28017, DHMECN 2682-2687, QCAZ 3755-3758, 3845, 4391-4394, 5545, 7222, 23367, 26072, 27284-27286) o conspicuos, numerosos y agrandados (QCAZ 1529, DHMECN 2681, ICN 10828-10829, 13238-13240, 28015-28016, 52031-52034) localizados comúnmente próximos a los dedos III-V ( Fig. 3 ).

Abertura de la cloaca transversal, dirigida ventralmente hacia abajo entre las piernas; infundíbulo cloacal largo; superficie dorsal de la abertura cloacal cubierta por tubérculos irregulares cónicos, superficie ventral con tubérculos granulares que forman una fila distintiva en el borde postero-ventral de las piernas. Piel del dorso y superficies dorsales de las extremidades rugosas; garganta, pecho, y superficies ventrales de las extremidades lisa, excepto en las piernas; vientre y superficies ventrales de las piernas moderadamente granular. Lengua ligeramente más larga que ancha, formando un ángulo hacia el extremo anterior; libre en un tercio anterior de su extensión, adherida posteriormente. Coanas ovoides; procesos dentígeros del prevomer transversos y cortos, localizados en los márgenes anteriores de las coanas; ocho a diez dientes presentes en cada proceso. Saco vocal simple, medio, subgular y poco visible.

Color en vivo ( Fig. 1 )

Los adultos presentan tonos verdes en el dorso, comúnmente con verrugas blancas bordeadas de negro y los flancos anaranjados, amarillos, rosado pálido o morado pálido. Las superficies dorsales de la cabeza, cuerpo, extremidades, los dedos IV y V de la mano y los dedos IV y V del pie presentan tonalidades desde verde claro a oscuro. Los bordes externos del tarso y talón presentan un pliegue fuerte de color blanco amarillento. Un pliegue blanco amarillento se extiende a través del borde externo del antebrazo y del dedo cuarto manual. Los flancos, membranas, dedos II y III manuales, dedos I, II y III del pie, superficies anteriores y posteriores de las piernas, superficies internas del tarso, brazo y antebrazo, presentan coloraciones desde rosado pálido hasta morado pálido. Superficies del vientre, pecho, garganta, labio inferior e inserciones de los brazos y piernas, generalmente blanco o crema. El iris es rojo oscuro con finas reticulaciones negras; membrana nictitante reticulada de dorado. Las excrecencias nupciales son café oscuro o gris oscuro. Los adultos pueden presentar un gradiente cromático desde verde claro a verde oscuro. La coloración general del dorso en juveniles metamórficos (<34.5 mm SVL, n = 244) se presenta desde verde pálido, café oscuro o rojizo, normalmente con manchas crema bordeadas de café rojizo. Las membranas, los dedos II y III manuales, los dedos I-III pediales, superficies anteriores y posteriores de las piernas, superficies internas del tarso brazo y antebrazo presentan un color anaranjado intenso. Superficies de los flancos, vientre, pecho, gula, labio inferior e inserciones de los brazos y piernas generalmente son blancas. El iris es rojizo claro, pupila redonda ( Fig. 2A ). Los huevos presentan una yema verde-crema y están cubiertos por una masa gelatinosa verdosa transparente ( Fig. 2B )

Color en preservado

Las superficies dorsales del cuerpo, la cabeza, extremidades, dedos IV y V de la mano y los dedos IV y V del pie presentan una coloración desde verde azulado hasta verde pálido u oscuro; las verrugas son blancas bordeadas de negro. Los bordes externos del tarso, talón, antebrazo y dedo manual V son blancos. Los flancos, membranas, los dedos II y III manuales, los dedos pediales I, II y III, superficies anteriores y posteriores de las piernas, superficies internas del tarso brazo y antebrazo son crema a morado grisáceo. Superficies ventrales de la garganta, pecho, vientre y extremidades blanco pálido.

Variaciones

Agalychnis spurrelli es una especie moderadamente grande; las hembras adultas tienen una longitud rostro-cloaca mayor a los machos (t = 5.51, p <0.01, gl = 31). Se reportan las siguientes proporciones (promedios ± desviación estándar) y medidas morfométricas ( Fig. 4 ): HW/HL: 0.90 ± 0.10; HW/SVL: 0.32 ± 0.02; HL/SVL: 0.35 ± 0.04; EN/HL: 0.31 ± 0.04; ED/HL: 0.28 ± 0.05; IOD/ ED: 1.18 ± 0.22; EN/ED: 1.15 ± 0.19; EN/IOD: 0.99 ± 0.16; TL/SVL: 0.52 ± 0.05; FL/SVL: 0.42 ± 0.06. Duellman (2001a) refiere a las poblaciones de Costa Rica como especímenes de menor tamaño, respecto a los obtenidos en Panamá. La hembra más grande fue registrada en Peña Lisa, Chocó, Colombia (SVL = 92.8 mm), mientras que el macho más grande fue registrado en Tacarcuna, Darièn, Panamá (SVL = 75.6 mm) ( Duellman 2001b). Existen diferencias significativas entre las medias de longitud rostro-cloaca (Kruskal-Wallis, H = 12.03, p <0.05, gl = 4) evaluadas para cinco poblaciones con especímenes adultos del noroccidente de Ecuador, siendo los especímenes de Estero Aguacate (DHMECN 2682-2684, 2686, 2687) los que presentaron valores promedio inferiores respecto a las otras poblaciones en Ecuador ( Tabla 1 ). Los especímenes de Colombia presentaron promedios de SVL mayores a los ecuatorianos, con tamaños semejantes a los panameños. La coloración de los flancos, patas, pies y muslos es una característica variable en la especie, tanto en juveniles como en adultos, donde el 80% de los individuos revisados (n = 39) presentaron entre una y once verrugas blancas bordeadas de negro distribuidas en el dorso. De 39 especímenes adultos de A. spurrelli provenientes de Ecuador, ocho (20%) presentaron el dorso verde uniforme sin verrugas (DHMECN 2683, QCAZ 3758, 4391, 15476, 15478, 15501, 21075, 26072). El espécimen QCAZ 27286 presentó once verrugas bordeadas de negro distribuidas en su dorso; los restantes treinta especímenes presentaron los siguientes porcentajes de verrugas en el dorso: una verruga, 27%; dos y tres verrugas, 40%; cuatro o cinco verrugas, 20%; seis verrugas, 10%, y nueve verrugas 3%. Todos ellos presentaron coloraciones desde rosado pálido hasta morado pálido en los flancos, manos y pies. Los especímenes colombianos (ICN 28017, 28015, 52034, 52033, 28016, 5203, 10829, 52032, 13238, 10828, 13239, 13240) presentaron también verrugas en su dorso. Al igual que la coloración, la disposición y el número de tubérculos supernumerarios plantares también son caracteres variables en la especie a nivel interpoblacional, en cuyo caso su facilidad de observación puede verse afectada por el proceso de fijación y preservación de los especímenes en las colecciones ( Fig. 5 )

Vocalización

La vocalización de Agalychnis spurrelli consiste de un simple y débil “groan” repetido en intervalos desde 4 segundos hasta varios minutos. Análisis de cuatro vocalizaciones de un mismo individuo (no colectado) de la localidad de Laguna del Diablo, provincia de Esmeraldas, Ecuador muestran que la duración de la nota va desde 156 hasta 215 (x = 187) milisegundos; la nota tiene entre 9 y 16 (x = 12.8) pulsos por llamada y se registra una proporción de cinco llamadas por minuto. La frecuencia dominante tiene un promedio de 893.25 ± 73 Hz (818-990 Hz, Fig. 6 ). La vocalización de estrés consiste en una nota con 24 pulsos, con una duración de 0.248 milisegundos y una frecuencia dominante alrededor de 990 Hz ( Fig. 7 ). Duellman (2001a) cita que la frecuencia dominante está entre 435 a 700 Hz, la duración del canto entre 340 y 400 milisegundos, mientras que cada nota consiste de 19 a 24 pulsos.

Historia Natural

Agalychnis spurrelli habita altitudes inferiores a los 885 m, en los bosques húmedos tropicales de tierras bajas, desde el sur de Costa Rica hasta el noroccidente de Ecuador. Es una especie de reproducción explosiva inmediata a periodos de lluvias ( Savage 2002); agrupaciones de esta especie son comúnmente encontradas en pequeños humedales naturales o artificiales y riachuelos poco torrentosos rodeados por vegetación arbórea, asociada a los estratos altos del bosque de donde desciende para reproducirse; es posible encontrarlos en bosques primarios, secundarios y áreas alteradas con árboles remanentes asociados a cuerpos de agua ( Gray 1997, Duellman 2001a). Durante 12 meses entre los años 2006 y 2007 se monitoreó esta especie en la Laguna del Diablo, Provincia de Esmeraldas, Ecuador (Apéndice I), observando incrementos de su densidad relativa durante los períodos de lluvias, época de reproducción y durante el nacimiento de individuos, procesos que ocurren a inicios del mes de febrero (Ortega-Andrade et al. En prep.). Se registró una baja tasa de recaptura durante todo el período de muestreo, la misma que permitió proyectar tamaños poblacionales que podrían superar más de 2000 individuos adultos para un área de muestreo con aproximadamente 2400 m 2. Esta información poblacional es acorde a lo reportado por Scott & Starrett (1974), aunque con un menor número de individuos proyectados en Ecuador, quienes reportan altas concentraciones de individuos que pudieran alcanzar más de 13.000 ranas en una pequeña posa en Rincón de Osa, Costa Rica. Machos vocalizando fueron encontrados perchando en ramas de árboles y arbustos sobre los 2 metros del suelo en Laguna del Diablo, zona de Cabo San Francisco-Punta Galeras la noche del 24 de marzo de 2004. Los especímenes DHMECN 2686, 2688, 2719 son juveniles metamórficos capturados sobre hojas de heliconia a 1.5 metros del suelo al borde de la Laguna del Diablo, entre el 24 y 30 de marzo de 2004; otros dos especímenes juveniles (QCAZ 14930, 14929) fueron capturados la noche del 6 de junio de 1999. Una hembra grávida (DHMECN 2685, LRC 80.8 mm), capturada la noche del 29 de abril de 2004, contenía 245 huevos maduros en su oviducto. En la época menos lluviosa (junio-diciembre) no se registraron adultos vocalizando alrededor de la laguna, aunque dos renacuajos metamórficos fueron observados en septiembre y octubre de 2004. La noche del 14 de Junio de 2001 se contaron 52 adultos de Agalychnis spurrelli , en un pequeño humedal rodeado de un pastizal a 3 km NO de Durango, Provincia Esmeraldas, Ecuador (I. Tapia, notas de campo). En el tracto digestivo de dos machos adultos (DHMECN 2683, 2686) se encontraron un Orthoptera, cuatro Formicoidea y dos Araneae . En la Laguna del Diablo, al menos nueve especies se alimentan de Agalychnis spurrelli ( Tabla 2 ), siendo la serpiente Leptodeira septentrionalis su principal depredador, especialmente de juveniles ( Fig. 8 ). El espécimen KU 96149 fue encontrado en una poza donde también se reportaron adultos reproductores de Agalychnis callidryas y adultos de Phyllomedusa venusta ( Duellman & Trueb 1967) . Agalychnis spurrelli (QCAZ 29852, 29789) y Cruziohyla calcarifer (QCAZ 30209, 30198, 30210, 29790) fueron encontrados en simpatría las noches del 16 y 17 de septiembre de 2004 en Durango, Ecuador. En los bosques tropicales de tierras bajas de la zona del Cabo San Francisco-Punta Galeras, se encontraron en simpatría los siguientes hílidos: Hypsiboas pellucens , H. rosenbergi , Scinax quinquefasciatus , S. sugillatus , Smilisca phaeota , Trachycephalus jordani y T. venulosa .

Distribución

Agalychnis spurrelli habita altitudes inferiores a los 885 m en los bosques húmedos tropicales de tierras bajas desde el sur de Costa Rica hasta el noroccidente de Ecuador (Frost 2007, Figura 8 , Apéndice I). La revisión de nuevo material colectado extiende su distribución hacia la costa del Pacífico de Ecuador, en las provincias de Esmeraldas y Manabí. Se adicionan nueve localidades para los Bosques Semi-Deciduos de Tierras Bajas de la Costa (2 loc.), Bosques Siempre Verdes de Tierras Bajas de la Costa (4), Bosques Siempre Verdes Montanos Bajos de la Cordillera de la Costa (1), Bosques Siempre Verdes Piemontanos de la Cordillera de la Costa (1), Bosques Siempre Verdes Piemontanos de la Costa (1) de las provincias de Esmeraldas, norte de Manabí y Pichincha. El área de ocupación de Agalychnis spurrelli en Ecuador es de un polígono de aproximadamente 19,600 km 2, mientras que su rango de distribución en América se extiende aproximadamente 1900 km lineales desde el suroccidente de Costa Rica hasta el Centro occidente de Ecuador ( Fig. 9 ).

Figures

FIGURA 1: Machos adultos de Agalychnis spurrelli mostrando el patrón de coloración amarillo (A) y rosado pálido (B) en los flancos y extremidades. Individuos no colectados. Fotografías: Tobias Eisenberg,Guayacán, Limón,Costa Rica (A) y H.Mauricio Ortega- Andrade, Estación Biológica Bilsa, Esmeraldas, Ecuador (B).

FIGURA 2: Juvenil metamórfico (A) y masa de huevos (B) de Agalychnis spurrelli, en la Laguna del Diablo, Provincia de Esmeraldas, noroccidente de Ecuador.

FIGURA 3: Superficie pedial (derecha) de dos ejemplares de Agalychnis spurrelli: A. DHMECN 3755. B. QCAZ 1529. Las líneas equivalen a 50 mm. Con flechas se señalan los tubérculos supernumerarios plantares, caracteres variables en la especie.

FIGURA 4: Rangos y promedios de las medidas morfométricas tomadas en individuos machos y hembras de Agalychnis spurrelli en Ecuador.

FIGURA 5: Variación en la coloración dorsal y ventral de especímenes preservados de Agalychnis spurrelli. Con el patrón de coloración amarillo en vida de las extremidades: A-B: ICN 13240; con el patrón de coloración rosado pálido en vida de las extremidades: C,G: DHMECN 2681; D,H: DHMECN 2685; E,I: DHMECN 2683; F,J: DHMECN 2682.

FIGURA 6: Características acústicas de la tasa de llamados (A) y de un llamado (B) de la especie Agalychnis spurrelli proveniente de la localidad Laguna del Diablo, Provincia de Esmeraldas, Ecuador. En la parte superior de las figuras están representados los oscilogramas y en la inferior los espectrogramas. Nótese que la frecuencia dominante bordea el límite de los 1000 Hz.

FIGURA 7: Características acústicas de un llamado de estrés de la especie Agalychnis spurrelli proveniente de la localidad Laguna del Diablo, Provincia de Esmeraldas, Ecuador. En la figura está representado el oscilograma (A) y el espectrograma (B). Nótese que la frecuencia dominante bordea el límite de los 1000 Hz.

FIGURA 8: Leptodeira septentrionalis alimentándose de un juvenil (A) y un adulto (B) de Agalychnis spurrelli, en la Laguna del Diablo, Provincia Esmeraldas, Ecuador.

FIGURA 9: Distribución de Agalychnis spurrelli en América.Círculos blancos son registros de literatura (Duellman 2001a, b, Savage 2002); triángulos son las nuevas localidades reportadas para A. spurrelli en Ecuador: 1. San Lorenzo; 2. Reserva Biológica Canandé; 3. Estero Aguacate; 4. Laguna del Diablo; 5. Estación Biológica Bilsa; 6. 9 km W. vía San Miguel de los Bancos-Puerto Quito; 7. Viche; 8. Km al norte de Chindul; 9. Estero Ancho. Líneas cortadas limitan altitudes de hasta 1000 metros.

Tables

TABLA 1: Comparación de ocho muestras, con los promedios en paréntesis, de machos adultos de Agalychnis spurrelli en Costa Rica, Panamá, Colombia y Ecuador.

Localidad	N	SVL (mm)	TL/SVL	FL/SVL	TD/SVL
Campamento Río Bravo, Colombia	2	69.8-71.6 —	0.49-0.53 —	0.41-0.43 —	0.05-0.06 —
Límite con Risalda, Colombia	3	68.4-71.0 (69.7)	0.52-0.54 (0.53)	0.41-0.43 (0.42)	0.04-0.06 (0.05)
Quibdó, Colombia	4	69.3-73.5 (71.2)	0.51-0.53 (0.52)	0.39-0.43 (0.41)	0.047-0.050 (0.049)
San Isidro el General, Costa Rica*	10	49.9-56.4 (53.0)	0.457-0.493 (0.476)	0.37-0.41 (0.394)	0.508-0.647 (0.558)
Rincón de Osa, Costa Rica*	4	48.2-49.9 (49.0)	0.502-0.528 (0.514)	0.381-0.420 (0.399)	0.545-0.574 (0.557)
Pedro Vicente Maldonado, Ecuador	4	61.0-72.0 (64.75)	0.443-0.355 (0.402)	0.442-0.354 (0.402)	0.714-0.500 (0.571)
3 km NW de Durango, Ecuador	6	66.0-72.0 (68.5)	0.691-0.651 (0.671)	0.691-0.651 (0.671)	0.800-0.428 (0.581)
Durango, Ecuador	3	62.0-67.0 (64.6)	0.403-0.400 (0.402)	0.403-0.400 (0.402)	0.667-0.428 (0.531)
Estero Aguacate, Ecuador	5	47.0-61.0 (57.6)	0.489-0.377 (0.425)	0.489-0.377 (0.425)	0.833-0.571 (0.69)
Estación Biológica Río Palenque, Ecuador*	2	59.0-67.2 —	0.475-0.506 —	0.385-0.427 —	0.625-0.792 —
Isla de Barro Colorado, Panamá*	7	70.6-74.6 (72.9)	0.473-0.514 (0.499)	0.368-0.411 (0.382)	0.535-0.622 (0.569)
Tacarcuná, Panamá*	8	67.86-75.6 (71.1)	0.495-0.520 (0.508)	0.386-0.413 (0.401)	0.462-0.676 (0.585)

* Duellman 2001a, b.